Seasonal plasticity of song behavior relies on motor and syntactic variability induced by a basal ganglia–forebrain circuit

Abstract

The plasticity of nervous systems allows animals to quickly adapt to a changing environment. In particular, seasonal plasticity of brain structure and behavior is often critical to survival or mating in seasonal climates. Songbirds provide striking examples of seasonal changes in neural circuits and vocal behavior and have emerged as a leading model for adult brain plasticity. While seasonal plasticity and the well-characterized process of juvenile song learning may share common neural mechanisms, the extent of their similarity remains unclear. Especially, it is unknown whether the basal ganglia (BG)–forebrain loop which implements song learning in juveniles by driving vocal exploration participates in seasonal plasticity. To address this issue, we performed bilateral lesions of the output structure of the song-related BG–forebrain circuit (the magnocellular nucleus of the anterior nidopallium) in canaries during the breeding season, when song is most stereotyped, and just after resuming singing in early fall, when canaries sing their most variable songs and may produce new syllable types. Lesions drastically reduced song acoustic variability, increased song and phrase duration, and decreased syntax variability in early fall, reverting at least partially seasonal changes observed between the breeding season and early fall. On the contrary, lesions did not affect singing behavior during the breeding season. Our results therefore indicate that the BG–forebrain pathway introduces acoustic and syntactic variability in song when canaries resume singing in early fall. We propose that BG–forebrain circuits actively participate in seasonal plasticity by injecting variability in behavior during non-breeding season. Significance Statement: The study of seasonal plasticity in temperate songbirds has provided important insights into the mechanisms of structural and functional plasticity in the central nervous system. The precise function and mechanisms of seasonal song plasticity however remain poorly understood. We show here that a basal ganglia–forebrain circuit involved in the acquisition and maintenance of birdsong is actively inducing song variability outside the breeding season, when singing is most variable, while having little effect on the stereotyped singing during the breeding season. Our results suggest that seasonal plasticity reflects an active song-maintenance process akin to juvenile learning, and that basal ganglia–forebrain circuits can drive plasticity in a learned vocal behavior during the non–injuryinduced degeneration and reconstruction of the neural circuit underlying its production.

La plasticidad de los sistemas nerviosos permite a los animales adaptarse rápidamente a un entorno cambiante. En particular, la plasticidad estacional de la estructura y el comportamiento cerebrales suele ser fundamental para la supervivencia o el apareamiento en climas estacionales. Los pájaros cantores ofrecen ejemplos sorprendentes de cambios estacionales en los circuitos neuronales y el comportamiento vocal, y se han convertido en un modelo destacado de plasticidad cerebral en adultos. Aunque la plasticidad estacional y el bien caracterizado proceso de aprendizaje del canto juvenil pueden compartir mecanismos neuronales comunes, el grado de similitud sigue sin estar claro. En particular, se desconoce si el bucle entre los ganglios basales (BG) y el cerebro anterior, que implementa el aprendizaje del canto en los juveniles impulsando la exploración vocal, participa en la plasticidad estacional. Para abordar esta cuestión, realizamos lesiones bilaterales de la estructura de salida del circuito BG-francéfalo relacionado con el canto (el núcleo magnocelular del nidopalio anterior) en canarios durante la época de cría, cuando el canto está más estereotipado, y justo después de reanudar el canto a principios de otoño, cuando los canarios cantan sus canciones más variables y pueden producir nuevos tipos de sílabas. Las lesiones redujeron drásticamente la variabilidad acústica del canto, aumentaron la duración del canto y de la frase, y disminuyeron la variabilidad de la sintaxis a principios de otoño, revirtiendo al menos parcialmente los cambios estacionales observados entre la época de cría y principios de otoño. Por el contrario, las lesiones no afectaron el comportamiento de canto durante la época reproductiva. Por lo tanto, nuestros resultados indican que la vía BG-prosencéfalo introduce variabilidad acústica y sintáctica en el canto cuando los canarios reanudan su canto a principios del otoño. Proponemos que los circuitos BG-prosencéfalo participen activamente en la plasticidad estacional al inyectar variabilidad en el comportamiento durante la temporada no reproductiva. Declaración de importancia: El estudio de la plasticidad estacional en pájaros cantores de zonas templadas ha proporcionado importantes conocimientos sobre los mecanismos de la plasticidad estructural y funcional en el sistema nervioso central. Sin embargo, la función y los mecanismos precisos de la plasticidad de las canciones estacionales siguen siendo poco conocidos. Aquí mostramos que un circuito de ganglios basales-cerebro anterior involucrado en la adquisición y mantenimiento del canto de los pájaros está induciendo activamente la variabilidad del canto fuera de la temporada de reproducción, cuando el canto es más variable, mientras que tiene poco efecto sobre el canto estereotipado durante la temporada de reproducción. Nuestros resultados sugieren que la plasticidad estacional refleja un proceso activo de mantenimiento de la canción similar al aprendizaje juvenil, y que los circuitos de los ganglios basales y el cerebro anterior pueden impulsar la plasticidad en un comportamiento vocal aprendido durante la degeneración y reconstrucción no inducida por lesiones del circuito neuronal subyacente a su producción.

A plasticidade do sistema nervoso permite que os animais se adaptem rapidamente a um ambiente em mudança. Em particular, a plasticidade sazonal da estrutura e do comportamento cerebral é muitas vezes crítica para a sobrevivência ou o acasalamento em climas sazonais. Os pássaros canoros fornecem exemplos impressionantes de mudanças sazonais nos circuitos neurais e no comportamento vocal e emergiram como um modelo líder para a plasticidade do cérebro adulto. Embora a plasticidade sazonal e o processo bem caracterizado de aprendizagem da canção juvenil possam partilhar mecanismos neurais comuns, a extensão da sua semelhança permanece obscura. Especialmente, não se sabe se o laço dos gânglios da base (BG) – prosencéfalo que implementa a aprendizagem da canção em juvenis, impulsionando a exploração vocal, participa da plasticidade sazonal. Para resolver esse problema, realizamos lesões bilaterais da estrutura de saída do circuito BG-prosencéfalo relacionado ao canto (o núcleo magnocelular do nidopálio anterior) em canários durante a estação reprodutiva, quando o canto é mais estereotipado, e logo após retomar o canto em início do outono, quando os canários cantam suas canções mais variáveis ??e podem produzir novos tipos de sílabas. As lesões reduziram drasticamente a variabilidade acústica do canto, aumentaram a duração do canto e da frase e diminuíram a variabilidade da sintaxe no início do outono, revertendo pelo menos parcialmente as mudanças sazonais observadas entre a estação reprodutiva e o início do outono. Pelo contrário, as lesões não afetaram o comportamento de canto durante a época reprodutiva. Nossos resultados indicam, portanto, que a via BG-prosencéfalo introduz variabilidade acústica e sintática no canto quando os canários retomam o canto no início do outono. Propomos que os circuitos BG-prosencéfalo participem ativamente na plasticidade sazonal, injetando variabilidade no comportamento durante a estação não reprodutiva. Declaração de significância: O estudo da plasticidade sazonal em aves canoras de clima temperado forneceu informações importantes sobre os mecanismos de plasticidade estrutural e funcional no sistema nervoso central. A função precisa e os mecanismos da plasticidade da canção sazonal, entretanto, permanecem pouco compreendidos. Mostramos aqui que um circuito gânglio-prosencéfalo da base envolvido na aquisição e manutenção do canto dos pássaros está induzindo ativamente a variabilidade do canto fora da época de reprodução, quando o canto é mais variável, embora tenha pouco efeito no canto estereotipado durante a época de reprodução. Nossos resultados sugerem que a plasticidade sazonal reflete um processo ativo de manutenção da canção semelhante ao aprendizado juvenil, e que os circuitos dos gânglios da base-prosencéfalo podem impulsionar a plasticidade em um comportamento vocal aprendido durante a degeneração não induzida por lesão e a reconstrução do circuito neural subjacente à sua produção.